Enterprise được hạ thủy vào ngày 3 tháng 10 năm 1936 tại xưởng Newport News Shipbuilding, được đỡ đầu bởi bà Lulie Swanson, phu nhân của Bộ trưởng Hải quân Claude A. Swanson, và được đưa vào hoạt động ngày 12 tháng 5 năm 1938.

Enterprise thực hiện chuyến chạy thử về phía Nam, đi đến Rio de Janeiro. Sau khi quay trở về, nó hoạt động dọc theo bờ biển phía đông và trong vùng Caribbe cho đến tháng 4 năm 1939, khi nó được yêu cầu phục vụ tại Thái Bình Dương. Enterprise là một trong số mười bốn chiếc tàu chiến được trang bị kiểu radar ban đầu RCA CXAM-1.[1] Ban đầu đặt căn cứ tại San Diego, và sau đó tại Pearl Harbor khi Tổng thống Roosevelt yêu cầu hạm đội được 'bố trí ở các căn cứ tiền phương', chiếc tàu sân bay và các phi đội của nó tiến hành huấn luyện tích cực và chuyên chở máy bay đến các căn cứ ở các đảo trên Thái Bình Dương. Enterprise đã hoàn tất một nhiệm vụ như vậy, chuyển giao Phi đội Tiêm kích VMF-211 Thủy quân Lục chiến đến đảo Wake vào ngày 2 tháng 12 năm 1941, và đang trên đường quay về Hawaii khi Nhật Bản tấn công Trân Châu Cảng.